博物馆以莫斯科大学艺术精品及历史研究室为基础成立，展品包括了史前的花瓶、钱币收藏品、（一定数量）一些古代（的史前） 雕塑作品的模塑。自1889-1890年起，茨维塔耶夫开始将其改造为教学用的，面向社会的艺术珍品博物馆，博物馆拥有代表世界艺术史发展各个基本阶段的 大批石膏像、模塑、模型、复制油画等收藏。博物馆成为了第一家俄罗斯该类博物馆。
茨维塔耶夫曾经把模塑及其他的模型作品（由茨维塔耶夫）订购于国外的艺术工作室（订购），所有模塑及模型都直接拷贝于自原作。博物馆的作品以古代艺 术品为主。其中中世纪、意大利及北方复兴时期的艺术作品是第一次在俄罗斯展出。许多作品的展出为观众们提供了一睹原作风采的机会，因为作品都以原作的规格 呈现。
著名的俄罗斯东方学学者佛拉基米尔葛莱尼谢夫所收集的珍贵的古埃及艺术作品原作（超过六千件）于1909年-1911年间移交给博物馆。这使大学博物馆跻身拥有珍品的顶级博物馆行列。
外交家米哈伊尔（谢尔盖耶维奇）谢金向博物馆转交了收藏的意大利油画作品及十三至十五世纪的装饰艺术作品，伊莉莎白费多洛夫娜公爵夫人也把收藏的十六至十七世纪意大利雕塑原作赠与博物馆。
1912年5月31日（6月13日），亚历山大三世皇帝艺术精品博物馆"进行了盛大的开馆仪式。
新的博物馆很快吸引了社会的关注：工作日的参观人数达到了每日700-800人，而周末及节日期间的参观人数更是达到了2500人。
十月革命所带来的巨大影响当然也波及到了博物馆。1923年春天批准建立的中央古代西方油画博物馆入驻珍品博物馆。自1923年起，博物馆脱离了莫 斯科大学的体制转归国有，成为了国家艺术珍品博物馆。1924年，大量的私人、博物馆（包括冬宫）、庄园收藏油画被移交至博物馆。
1937年博物馆以(A.C)亚历山大普希金命名。
1941-1944年，大部分的馆藏被转移至新西伯利亚及所里卡姆斯克。1944年起，开始进行博物馆战争期间受损藏品的修复工作。同时，博物馆的推广、配套及在克里木，塔马尼半岛考古工作也恢复开展。
除在北方黑海沿岸开展的考古工作之外，国立普希金造型艺术博物馆也参与了在外高加索地区进行的古埃尔布尼地区的考古工作。
1948年，由于国立新西方艺术博物馆的闭馆，该馆所收藏的十九世纪下半叶至二十世纪初的300件油画，和超过80件雕塑作品被移交至普希金国立造 型艺术博物馆。主要包括莫斯科著名收藏家伊万（阿布拉莫维奇）-莫罗佐夫与谢尔盖（伊万诺维奇）舒金收藏的法国印象派及后印象派作品。这些藏品拓展了博物 馆的藏品年代，也提高了博物馆的声望。
1949年至1953年，博物馆的大部分展馆进行了"献给斯大林的礼物"的展览。博物馆自建立起，共进行过大小1200多个展览。
1955年在博物馆举办的德累斯顿画廊精品巡展成为了当年莫斯科文化生活的一件盛事。这是第一个以二战时期被掠夺，但依靠博物馆人员的努力保存下来的艺术作品为主题的展览。
1985年，由著名收藏家伊利亚（萨摩洛维奇）基利贝尔斯坦及博物馆馆长伊琳娜（亚历山德洛夫娜）安东诺娃倡议建立了私人收藏博物馆。这是首次整个系列的收藏，而不是其中的单件作品成为了博物馆收藏与研究的对象。该馆的展品于1994年1月24日起对公众开放。
自2005年8月起，展品充实后的普希金国立造型艺术博物馆十九至二十世纪油画及雕塑收藏展开展。展厅所在的展馆被命名为"欧（洲及）美（洲）国家十九-二十世纪艺术画廊"。
2006年，国立普希金造型艺术博物馆开设了"museion"美学教育中心
博物馆在莫斯科的其他地区也拥有分支机构。1996年，茨维塔耶夫艺术教学博物馆成立，他作为博物馆的下属部门位于俄罗斯国立人文大学校内并与1997年5月30日正式开馆。其展品以之前大学博物馆中收藏但未能进入现今博物馆的作品的石膏模塑为主。
自1981年起，根据伟大的作曲家斯维多斯拉瓦-李赫特尔的提议，博物馆开始举办"十二月的晚会"国际音乐节，1997年起更名为"斯维多斯拉瓦- 李赫特尔十二月的晚会"。自1999年起，根据其遗嘱，李赫特尔的故居被保留为博物馆，作为普希金国立造型艺术博物馆的组成部分。
今天，国立普希金造型艺术博物馆拥有超过67万件的油画、雕塑、素描、实用艺术、考古及钱币学发现和摄影艺术作品。
