В 1923 году Музей был выведен из подчинения университету.
В 1932 году он был переименован в Государственный музей изобразительных искусств.
В 1937 году Музею было присвоено имя А.С. Пушкина.
В 1991 году Музей внесен в Государственный свод особо ценных объектов культурного наследия народов Российской Федерации.

Основателем и первым директором Музея в 1911–1913 годах был Иван Владимирович Цветаев (1847–1913), профессор Московского университета.

Директором с 1961 года по июль 2013 года являлась Ирина Александровна Антонова, академик Российской академии художеств, академик Российской академии образования. С 2013 по 2020 год она была президентом Музея, с 2013 по 2023 год пост директора занимала Марина Девовна Лошак. С 2023 по 2025 год директором Музея была Елизавета Станиславна Лихачёва. С 17 января 2025 года директором Музея стала Ольга Николаевна Галактионова.

Количество предметов основного фонда на конец 2023 года по данным Отдела учета составляет 610 557 единиц хранения.
Ежегодная посещаемость составляет более 1 млн человек.

Коллекции Государственного музея изобразительных искусств имени А.С. Пушкина представлены в музейном комплексе зданий.

При Музее работает Центр эстетического воспитания детей и юношества «Мусейон» (Колымажный пер., 6).

Для поддержки деятельности Музея создан Фонд развития Музея изобразительных искусств А.С. Пушкина.